Anfang 1926 bekam Tolkien eine Stelle als Professor für Angelsächsisch in Oxford. Die Familie zog in ein kleines Haus, welches der Universität gehörte. Die Tolkiens blieben für die nächsten 42 Jahre in Oxford, sie wohnten meist in der Stadt, für kurze Zeit aber auch in Vororten. 1929 wurde, zur Freude von Edith, die einzige Tochter, Priscilla, geboren.

Die Oxforder Zeit war die Höhe Tolkiens Lebens: Die Kinder wurden groß und er war ein bedeutender Professor mit vielen Freunden und Kollegen. In dieser Zeit entstanden auch die wichtigsten literarischen Werke (die auch veröffentlicht wurden). Neben der vielen Zeit, die er für seine Arbeit als leidenschaftlicher Professor benötigte, nahm er sich immer wieder Zeit für seine Frau und seine Kinder. Er kümmerte sich um die religiöse Erziehung der Kinder, die ihm viel bedeutet und ging mit ihnen in die Kirche, half ihnen bei den Hausaufgaben, kümmerte sich um ihre Interessen und nahm an den Besprechungen der alltäglichen Dinge teil.

Viel Zeit benötigte er für seine Arbeit als Professor für Angelsächsisch, bzw. ab 1945 für englische Sprache. In den Semesterferien korrigierte er Prüfungsarbeiten (was zum Teil zusätzliches Geld bedeutete) und bereitete sich auf die Vorlesungsreihen vor, die er geben wollte. Doch meistens wurde er nicht damit fertig und machte dies während des Semesters vor den einzelnen Vorlesungen. Während des Semesters hielt er die einzelnen Vorlesungen, bereitete sich darauf vor und traf sich zu Besprechungen mit einzelnen Studenten und Kollegen. Zwischendurch traf er sich mit auch mit guten Freunden wie z.B. seinem Kollegen C. S. Lewis, mit dem er in der Universitätsküche essen ging oder nur so ein paar Worte wechselte. Oft ging er auch in die Bibliothek, wo er in einem Buch etwas nachlesen mußte. Nachmittags kam er zum Tee nach Hause, wo er sich auch um die Kinder kümmerte. Dann arbeitete er an den Vorlesungen für den nächsten Tag. Abends mußte er oft zu weiteren Veranstaltungen der Universität, offizieller oder privater Art, wie z.B. zu den Treffen der “Inklings", dem Freundeskreis bzw. literarischem Club von C. S. Lewis, oder den “Coalbitters", einem Club, den Tolkien gegründet hatte. In diesem Klub waren nur Dozenten, die dort isländische Traditionen pflegten und nordische Texte in Original lasen und übersetzen (Tolkien mußte das meiste lesen, weil er die Sprache am besten beherrschte), sowie eigene Texte lasen und besprachen. Während der Besprechung der Lektüre am Feuer ging die Whiskyflasche herum. Man könnte meinen, daß Tolkien nach einem anstrengenden Tag gleich ins Bett ging, wie es Edith tat. Doch er setzte sich meist mit einer gemütlichen Pfeife in sein Arbeitszimmer und wollte weiter an seinen Vorlesungen arbeiten, doch meistens nahm er eines seiner nicht fertigen Manuskripte und schrieb an einem seiner vielen Texte (oder überdachte sie), die entweder zu seiner Mythologie gehörten oder der Belustigung seiner Kinder und sich selbst dienten.

So fing er eines Tages (bzw. Nachts) in seinem Arbeitszimmer an, die Geschichte vom Hobbit (“Der kleine Hobbit”) zu schreiben, welche zunächst, wie die anderen Sachen, liegen blieb. Später zeigte er sie einigen Leuten, und der Verlag Allen & Unwin veröffentlichte die nun überarbeitete und vollendete Geschichte als Kinder-/Jugendbuch. Das Buch war ein großer Erfolg und sein Verlag riet ihm, eine Fortsetzung zu schreiben. Viele Jahre später wurde diese als “Der Herr der Ringe” veröffentlicht wurde. Neben den veröffentlichten Werken dieser Zeit schrieb er viele andere Geschichten, Gedichte und wissenschaftliche Texte. U.a. wurde ein Buch mit Texten des Wikinger-Clubs in Leeds zusammen mit E. V. Gordon herausgegeben. Es wurden auch ein paar kürzere Geschichten veröffentlicht.

Tolkiens Frau Edith gefiel das Leben in Oxford nicht so gut wie ihrem Mann. Tolkien hatte viele Freunde und Kollegen, mit denen er sich, meistens alleine, traf. Edith hatte wenig Freunde und die Gesellschaften mit anderen Professorenfrauen mochte sie nicht. Doch auch sie hatte viel im Haus und mit den Kindern zu tun und hatte einen vollen Tag.